glaucomaНациональный журнал ГлаукомаNational Journal glaucoma2078-41042311-6862Federal State Budgetary Institution of Science “Krasnov Research Institute of Eye Diseases”10.25700/NJG.2020.03.03glaucoma-284Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESСравнительное исследование микроциркуляторных и структурных параметров фовеальной аваскулярной зоны у пациентов с глаукомой и сахарным диабетомComparative study of microcirculatory and structural parameters of the foveal avascular zone in patients with glaucoma and diabetes mellitusФурсоваА. Ж.FursovaA. Zh.

Фурсова Анжелла Жановна,  доктор медицинских наук, зав. кафедрой офтальмологии; зав. офтальмологическим отделением

630091, Новосибирск, Красный проспект, 52; 630087, Новосибирск, ул. Немировича-Данченко, 130

Med.Sc.D., Head of Ophthalmology Department

52 Krasny Prospect, Novosibirsk,630091; 130 Nemirovich-Danchenko st., Novosibirsk, 630087

anzhellafursova@yandex.ruГамзаЮ. А.GamzaY. A.

Врач-офтальмолог, ассистент кафедры офтальмологии

630091, Новосибирск, Красный проспект, 52; 630003, Новосибирск, ул. Владимировский спуск, 2а

M.D., Assistant professor of Ophthalmology Department

52 Krasny Prospect, Novosibirsk,630091; 2a Vladimirovskiy Spusk, Novosibirsk, 630003

ВасильеваМ. С.Vasil’evaM. S.

Врач-офтальмолог

630087, Новосибирск, ул. Немировича-Данченко, 130

M.D.

130 Nemirovich-Danchenko st., Novosibirsk, 630087

ДербеневаА. С.DerbenevaA. S.

Врач-офтальмолог, ассистент кафедры офтальмологии

630091, Новосибирск, Красный проспект, 52; 630087, Новосибирск, ул. Немировича-Данченко, 130

Assistant professor of Ophthalmology Department

52 Krasny Prospect, Novosibirsk,630091; 130 Nemirovich-Danchenko st., Novosibirsk, 630087

ТарасовМ. С.TarasovM. S.

Кандидат медицинских наук, врач-офтальмолог, ассистент кафедры офтальмологии

630091, Новосибирск, Красный проспект, 52; 630087, Новосибирск, ул. Немировича-Данченко, 130

Ph.D., Assistant professor of Ophthalmology Department

52 Krasny Prospect, Novosibirsk,630091; 130 Nemirovich-Danchenko st., Novosibirsk, 630087

ФГБОУ ВО Новосибирский государственный медицинский университет Минздрава России; ГБУЗ НСО «Государственная Новосибирская областная клиническая больница»РоссияNovosibirsk State Medical University; Novosibirsk State Region Hospital,Russian FederationФГБОУ ВО Новосибирский государственный медицинский университет Минздрава России; ЧУЗ «Клиническая больница «РЖД-Медицина»РоссияNovosibirsk State Medical University; “RR” OJSK, Railway clinical hospital on the station NovosibirskRussian FederationГБУЗ НСО «Государственная Новосибирская областная клиническая больница»РоссияNovosibirsk State Region HospitalRussian FederationФГБОУ ВО Новосибирский государственный медицинский университет Минздрава России; ГБУЗ НСО «Государственная Новосибирская областная клиническая больница»РоссияNovosibirsk State Medical University; Novosibirsk State Region HospitalRussian Federation2020091020201932333Copyright © Фурсова А.Ж., Гамза Ю.А., Васильева М.С., Дербенева А.С., Тарасов М.С., 20202020Фурсова А.Ж., Гамза Ю.А., Васильева М.С., Дербенева А.С., Тарасов М.С.Fursova A.Z., Gamza Y.A., Vasil’eva M.S., Derbeneva A.S., Tarasov M.S.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.glaucomajournal.ru/jour/article/view/284ЦЕЛЬ

ЦЕЛЬ. Изучение параметров фовеальной аваскулярной зоны (ФАЗ) и ее связи с функциональными, структурными и гемодинамическими показателями макулы у пациентов с первичной открытоугольной глаукомой (ПОУГ) и сахарным диабетом (СД) 2 типа.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ. В исследование включены 103 пациента (161 глаз), которые были разделены на 3 группы: 1-я группа — 58 глаз (31 пациент) с ПОУГ I стадии и СД; 2-я группа — 53 глаза (36 пациентов) с ПОУГ I стадии; 3-я группа — 50 глаз (36 пациентов) с СД. Пациентам проведено полное офтальмологическое обследование, включая оптическую когерентную томографию в режиме ангиографии на аппарате Cirrus 5000 Angioplex («Carl Zeiss Meditec»). Оценивали функциональные, структурные, гемодинамические параметры, параметры ФАЗ: площадь, периметр, индекс циркулярности.

РЕЗУЛЬТАТЫ

РЕЗУЛЬТАТЫ. В группе пациентов сочетанного течения ПОУГ и СД отмечены самые низкие функциональные (максимально корригированная острота зрения (МКОЗ) 0,63±0,19, показатель MD -4,01±1,52 дБ, индекс поля зрения 94,69±3,09%) и структурные показатели (RNFL 79,91±12,66 мкм, GCL+IPL 66,33±15,39 мкм), сопровождающиеся снижением плотности кровотока и перфузии (wiPD 28,87±9,08%, wiVD 13,15±3,19 мм), уменьшением площади ФАЗ почти в 2 раза (0,62±0,03 мм2), увеличением ее периметра до 3,54±1,57 мм. Индекс циркулярности был достоверно ниже в 1 и 3-й группах (0,59±0,11 и 0,58±0,09 соответственно) по сравнению со 2-й группой (ПОУГ, 0,66±0,1). Результаты корреляционного анализа показали статистически значимую обратную зависимость площади и периметра ФАЗ от всех гемодинамических параметров.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ЗАКЛЮЧЕНИЕ. Сочетанное течение ПОУГ и СД даже на начальных стадиях заболевания сопровождается выраженными структурными изменениями, ухудшением гемодинамических показателей и нарушением микроциркуляции макулы. Проведение динамического мониторинга площади и периметра аваскулярной зоны, индекса циркулярности имеет значение для контроля и ранней диагностики нарушений макулярной микроциркуляции, оценки риска и скорости прогрессирования глаукомной оптической нейропатии.

PURPOSE

PURPOSE: To study the parameters of the foveal avascular zone (FAZ) and its relationship with the functional, structural and hemodynamic macular indicators in patients with primary open-angle glaucoma (POAG) and type 2 diabetes mellitus.

MATERIALS AND METHODS

MATERIALS AND METHODS: The study included 103 patients (161 eyes), who were divided into 3 groups: the 1st group — 58 eyes (31 patients) with 1st stage of POAG and diabetes; the 2nd group — 53 eyes (36 patients) with 1st stage of POAG; the 3rd group — 50 eyes (36 patients) with diabetes. The patients underwent a complete ophthalmological examination, including optical coherence tomography with angiography mode using a Cirrus 5000 Angioplex machine (“Carl Zeiss Meditec”). Functional, structural, hemodynamic parameters, FAZ area, FAZ perimeter, circularity index were evaluated.

RESULTS

RESULTS: The lowest functional indicators were noted in the group of patients with a combined course of POAG and diabetes (best corrected visual acuity (BCVA) 0.63±0.19, MD -4.01±1.52 dB, visual field index 94.69±3.09%) and structural indicators (RNFL 79.91±12.66 μm and GCL+IPL 66.33±15.39 μm), accompanied by a decline in blood density and perfusion (wiPD 28.87±9.08%, wiVD 13.15±3.19/mm), a decrease in FAZ area almost by 2 times (0.62±0.03 mm2), an increase in its perimeter to 3.54±1.57 mm. The circularity index was significantly lower in groups 1 and 3 (0.59±0.11 and 0.58±0.09, respectively) compared with the 2nd group (POAG): 0.66±0.1. The results of the correlation analysis showed a statistically significant inverse dependence of the area and perimeter of FAZ on all hemodynamic parameters.

CONCLUSION

CONCLUSION: The combined course of POAG and diabetes, even in the initial stages of the disease, is accompanied by pronounced structural changes, deterioration of hemodynamic parameters and impaired microcirculation of the macula. Dynamic monitoring of the area and perimeter of the avascular zone, the circularity index is important for the control and early diagnosis of macular microcirculation disorders, risk assessment and the rate of progression of optic neuropathy in patients with glaucoma.

ОКТ-Афовеальная аваскулярная зонаглаукомасахарный диабетплотность сосудовперфузияплощадьпериметр ФАЗиндекс циркулярностиOCT-Afoveal avascular zoneglaucomadiabetes mellitusvascular densityperfusionareaperimeter of the FAZcircularity indexReferencesSchmidl D., Garhofer G., Schmetterer L. The complex interaction between ocular perfusion pressure and ocular blood flow-relevance for glaucoma. Exp Eye Res. 2011; 93:141–155. doi:10.1016/j.exer.2010.09.002. Schmidl D., Garhofer G., Schmetterer L. The complex interaction between ocular perfusion pressure and ocular blood flow-relevance for glaucoma. Exp Eye Res. 2011; 93:141–155. doi:10.1016/j.exer.2010.09.002Bonomi L., Marchini G., Marraffa M., Bernardi P. et al. Vascular risk factors for primary open angle glaucoma: the Egna-Neumarkt Study. Ophthalmology. 2000; 107(7):1287-1293. doi:10.1016/s0161-6420(00)00138Bonomi L., Marchini G., Marraffa M., Bernardi P. et al. Vascular risk factors for primary open angle glaucoma: the Egna-Neumarkt Study. Ophthalmology. 2000; 107(7):1287-1293. doi:10.1016/s0161-6420(00)00138Tan O., Chopra V., Lu A.T. et al. Detection of macular ganglion cell loss in glaucoma by Fourier-domain optical coherence tomography. Ophthalmology. 2009; 116:2305–2314. doi: 10.1016/j.ophtha.2009.05.025Tan O., Chopra V., Lu A.T. et al. Detection of macular ganglion cell loss in glaucoma by Fourier-domain optical coherence tomography. Ophthalmology. 2009; 116:2305–2314. doi: 10.1016/j.ophtha.2009.05.025Kim Y.J., Kang M.H., Cho H.Y., Lim H.W. et al. Comparative study of macular ganglion cell complex thickness measured by spectraldomain optical coherence tomography in healthy eyes, eyes with preperimetric glaucoma, and eyes with early glaucoma. Jpn J Ophthalmol. 2014; 58(3):244-251. doi:10.1007/s10384-014-0315-7Kim Y.J., Kang M.H., Cho H.Y., Lim H.W. et al. Comparative study of macular ganglion cell complex thickness measured by spectraldomain optical coherence tomography in healthy eyes, eyes with preperimetric glaucoma, and eyes with early glaucoma. Jpn J Ophthalmol. 2014; 58(3):244-251. doi:10.1007/s10384-014-0315-7Browning D.J. Retinal Vein Occlusions: Evidence-Based Management. New York, NY: Springer; 2012.Browning D.J. Retinal Vein Occlusions: Evidence-Based Management. New York, NY: Springer; 2012.Chan G., Balaratnasingam C., Yu P.K. et al. Quantitative changes in perifoveal capillary networks in patients with vascular comorbidities. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2013; 54:5175–5185. doi:10.1167/iovs.13-11945Chan G., Balaratnasingam C., Yu P.K. et al. Quantitative changes in perifoveal capillary networks in patients with vascular comorbidities. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2013; 54:5175–5185. doi:10.1167/iovs.13-11945Chao S.C., Yang S.J., Chen H.C., Sun C.C. et al. Early macular angiography among patients with glaucoma, ocular hypertension, and normal subjects. J Ophthalmol. 2019; 15:7419470. doi:10.1155/2019/7419470Chao S.C., Yang S.J., Chen H.C., Sun C.C. et al. Early macular angiography among patients with glaucoma, ocular hypertension, and normal subjects. J Ophthalmol. 2019; 15:7419470. doi:10.1155/2019/7419470Richter G.M., Madi I., Chu Z., Burkemper B. et al. Structural and functional associations of macular microcirculation in the ganglion cellinner plexiform layer in glaucoma using optical coherence tomography angiography. J Glaucoma. 2018; 27(3):281-290. doi: 10.1097/ IJG.0000000000000888Richter G.M., Madi I., Chu Z., Burkemper B. et al. Structural and functional associations of macular microcirculation in the ganglion cellinner plexiform layer in glaucoma using optical coherence tomography angiography. J Glaucoma. 2018; 27(3):281-290. doi: 10.1097/ IJG.0000000000000888Kwon J., Choi J., Shin J.W., Lee J. et al. Alterations of the foveal avascular zone measured by optical coherence tomography angiography in glaucoma patients with central visual field defects. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2017; 58:1637–1645. doi:10.1167/iovs.16-21079Kwon J., Choi J., Shin J.W., Lee J. et al. Alterations of the foveal avascular zone measured by optical coherence tomography angiography in glaucoma patients with central visual field defects. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2017; 58:1637–1645. doi:10.1167/iovs.16-21079Hosari S., Hohberger B., Theelke L., Sari H. et al. OCT angiography: measurement of retinal macular microvasculature with Spectralis II OCT angiography reliability and reproducibility. Ophthalmologica. 2020; 243(1):7584. doi:10.1159/000502458Hosari S., Hohberger B., Theelke L., Sari H. et al. OCT angiography: measurement of retinal macular microvasculature with Spectralis II OCT angiography reliability and reproducibility. Ophthalmologica. 2020; 243(1):7584. doi:10.1159/000502458Kwon J., Choi J., Shin J.W., Lee J. et al. Diagnostic capabilities of foveal avascular zone parameters using optical coherence tomography angiography according to visual field defect location. J Glaucoma. 2017; 26(12):1120-1129. doi: 10.1097/IJG.0000000000000800Kwon J., Choi J., Shin J.W., Lee J. et al. Diagnostic capabilities of foveal avascular zone parameters using optical coherence tomography angiography according to visual field defect location. J Glaucoma. 2017; 26(12):1120-1129. doi: 10.1097/IJG.0000000000000800Lommatzsch C., Heinz C., Koch J.M., Heimes-Bussmann B. et al. Does the foveal avascular zone change in glaucoma? Klin Monbl Augenheilkd. 2020; Apr 9. doi:10.1055/a-1080-2900Lommatzsch C., Heinz C., Koch J.M., Heimes-Bussmann B. et al. Does the foveal avascular zone change in glaucoma? Klin Monbl Augenheilkd. 2020; Apr 9. doi:10.1055/a-1080-2900Takase N., Nozaki M., Kato A. et al. Enlargement of foveal avascular zone in diabetic eyes evaluated by en face optical coherence tomography angiography. Retina. 2015; 35:2377-2383. doi:10.1097/IAE.0000000000000849Takase N., Nozaki M., Kato A. et al. Enlargement of foveal avascular zone in diabetic eyes evaluated by en face optical coherence tomography angiography. Retina. 2015; 35:2377-2383. doi:10.1097/IAE.0000000000000849Nagaoka T., Sato E., Takahashi A. et al. Impaired retinal circulation in patients with type 2 diabetes mellitus: retinal laser Doppler velocimetry study. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2010; 51:6729-6734. doi:10.1167/iovs.10-5364Nagaoka T., Sato E., Takahashi A. et al. Impaired retinal circulation in patients with type 2 diabetes mellitus: retinal laser Doppler velocimetry study. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2010; 51:6729-6734. doi:10.1167/iovs.10-5364Freiberg F.J., Pfau M., Wons J. et al. Optical coherence tomography angiography of the foveal avascular zone in diabetic retinopathy. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2016; 254:1051-1058. doi:10.1007/s00417-015-3148-2Freiberg F.J., Pfau M., Wons J. et al. Optical coherence tomography angiography of the foveal avascular zone in diabetic retinopathy. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2016; 254:1051-1058. doi:10.1007/s00417-015-3148-2Al-Sheikh M., Akil H., Pfau M., Sadda S.R. Swept-source OCT angiography imaging of the foveal avascular zone and macular capillary network density in diabetic retinopathy. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016; 57:3907-3913. doi:10.1167/iovs.16-19570Freiberg F.J., Pfau M., Wons J. et al. Optical coherence tomography angiography of the foveal avascular zone in diabetic retinopathy. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2016; 254:1051-1058. doi:10.1007/s00417-015-3148-2Agemy S.A., Scripsema N.K., Shah C.M. et al. Retinal vascular perfusion density mapping using optical coherence tomography angiography in normals and diabetic retinopathy patients. Retina. 2015; 35:2353-2363. doi:10.1097/IAE.0000000000000862Al-Sheikh M., Akil H., Pfau M., Sadda S.R. Swept-source OCT angiography imaging of the foveal avascular zone and macular capillary network density in diabetic retinopathy. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016; 57:3907-3913. doi:10.1167/iovs.16-19570Bates N.M., Tian J., Smiddy W.E., Lee W.H. et al. Relationship between the morphology of the foveal avascular zone, retinal structure, and macular circulation in patients with diabetes mellitus. D Sci Rep. 2018; 8(1):5355. doi:10.1038/s41598-018-23604Agemy S.A., Scripsema N.K., Shah C.M. et al. Retinal vascular perfusion density mapping using optical coherence tomography angiography in normals and diabetic retinopathy patients. Retina. 2015; 35:2353-2363. doi:10.1097/IAE.0000000000000862Mo S., Krawitz B., Efstathiadis E. et al. Imaging foveal microvasculature: optical coherence tomography angiography versus adaptive optics scanning light ophthalmoscope fluorescein angiography. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016; 57: OCT130–OCT140. doi:10.1167/iovs.15-18932Bates N.M., Tian J., Smiddy W.E., Lee W.H. et al. Relationship between the morphology of the foveal avascular zone, retinal structure, and macular circulation in patients with diabetes mellitus. D Sci Rep. 2018; 8(1):5355. doi:10.1038/s41598-018-23604Shahlaee A., Pefkianaki M., Hsu J., Ho A.C. Measurement of foveal avascular zone dimensions and its reliability in healthy eyes using optical coherence tomography angiography. Am J Ophthalmol. 2016; 161:50–55.e1 doi:10.1016/j.ajo.2015.09.026Mo S., Krawitz B., Efstathiadis E. et al. Imaging foveal microvasculature: optical coherence tomography angiography versus adaptive optics scanning light ophthalmoscope fluorescein angiography. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016; 57: OCT130–OCT140. doi:10.1167/iovs.15-18932Ghassemi F., Mirshahi R., Bazvand F. et al. The quantitative measurements of foveal avascular zone using optical coherence tomography angiography in normal volunteers. J Curr Ophthalmol. 2017; 29:293–299. doi:10.3928/23258160-20170601-06Shahlaee A., Pefkianaki M., Hsu J., Ho A.C. Measurement of foveal avascular zone dimensions and its reliability in healthy eyes using optical coherence tomography angiography. Am J Ophthalmol. 2016; 161:50–55.e1 doi:10.1016/j.ajo.2015.09.026Samara W.A., Say E.A.T., Khoo C.T.L. et al. Correlation of foveal avascular zone size with foveal morphology in normal eyes using optical coherence tomography angiography. Retina. 2015; 35:2188–2195. doi:10.1097/IAE.0000000000000847Ghassemi F., Mirshahi R., Bazvand F. et al. The quantitative measurements of foveal avascular zone using optical coherence tomography angiography in normal volunteers. J Curr Ophthalmol. 2017; 29:293–299. doi:10.3928/23258160-20170601-06Kostic M., Bates N.M., Milosevic N.T., Tian J. et al. Investigating the fractal dimension of the foveal microvasculature in relation to the morphology of the foveal avascular zone and to the macular circulation in patients with type 2 diabetes mellitus. Front Physiol. 2018; 9:1233. doi:10.3389/fphys.2018.01233Samara W.A., Say E.A.T., Khoo C.T.L. et al. Correlation of foveal avascular zone size with foveal morphology in normal eyes using optical coherence tomography angiography. Retina. 2015; 35:2188–2195. doi:10.1097/IAE.0000000000000847Choi J., Kwon J., Shin J.W., Lee J. et al. Quantitative optical coherence tomography angiography of macular vascular structure and foveal avascular zone in glaucoma. PLoS One. 2017; 12(9):e0184948. doi:10.1371/journal.pone.0184948Kostic M., Bates N.M., Milosevic N.T., Tian J. et al. Investigating the fractal dimension of the foveal microvasculature in relation to the morphology of the foveal avascular zone and to the macular circulation in patients with type 2 diabetes mellitus. Front Physiol. 2018; 9:1233. doi:10.3389/fphys.2018.01233Kwon J., Choi J., Shin J.W., Lee J. et al. An optical coherence tomography angiography study of the relationship between foveal avascular zone size and retinal vessel density. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2018; 59(10):4143-4153. doi:10.1167/iovs.18-24168Choi J., Kwon J., Shin J.W., Lee J. et al. Quantitative optical coherence tomography angiography of macular vascular structure and foveal avascular zone in glaucoma. PLoS One. 2017; 12(9):e0184948. doi:10.1371/journal.pone.0184948Kwon J., Choi J., Shin J.W., Lee J. et al. An optical coherence tomography angiography study of the relationship between foveal avascular zone size and retinal vessel density. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2018; 59(10):4143-4153. doi:10.1167/iovs.18-24168Kwon J., Choi J., Shin J.W., Lee J. et al. An optical coherence tomography angiography study of the relationship between foveal avascular zone size and retinal vessel density. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2018; 59(10):4143-4153. doi:10.1167/iovs.18-24168

The authors declare that there are no conflicts of interest present.