Сравнительное исследование структурных, функциональных и микроциркуляторных параметров в диагностике глаукомы
https://doi.org/10.25700/NJG.2019.04.02
Аннотация
ЦЕЛЬ. Сравнение диагностической значимости структурных параметров, плотности капиллярного русла, измеряемой с помощью оптической когерентной томографии с функцией ангиографии (ОКТ-А), и электрофизиологических исследований в диагностике первичной открытоугольной глаукомы (ПОУГ).
МЕТОДЫ. Относительная плотность капилляров (VD) для полного анфас-изображения (далее — полная относительная плотность капилляров wiVD) диска зрительного нерва (ДЗН), относительная плотность капилляров для различных сегментов перипапиллярной и макулярной области, толщина слоя нервных волокон сетчатки (СНВС), средняя толщина ганглиозного клеточного комплекса (ГКК), паттерн-электроретинограммы (ПЭРГ) и паттерн-вызванные зрительные потенциалы (ПЗВП) были измерены у 35 здоровых участников и 90 пациентов с ПОУГ. С целью дифференциации глаз с ПОУГ на ранней стадии от здоровых глаз и между стадиями заболевания проводилась оценка площади под ROC-кривой.
РЕЗУЛЬТАТЫ. Глаза с начальной ПОУГ наиболее значимо отличались от здоровых глаз по следующим параметрам: амплитуде P50 транзиторной ПЭРГ, 1˚ (площадь под ROC-кривой 0,93, p=0,002), компоненту P1 ПЭРГ устойчивого состояния (площадь под ROC-кривой 0,92, p=0,003), амплитуде P100 ПЗВП, 1˚ (площадь под ROC-кривой 0,84,p=0,013), полной относительной плотности капиллярной сети (wiVD) в поверхностном плексусе фовеа и парафовеа (площадь под ROC-кривой 0,80, p=0,001), полной относительной плотности капиллярной сети в ДЗН и перипапиллярной сетчатке (площадь под ROC-кривой 0,74, p=0,016) и толщиной ГКК (площадь под ROC-кривой 0,74, p=0,016). Глаза с начальной ПОУГ отличались от ПОУГ в развитой и далеко зашедшей стадии по следующим параметрам: плотности капиллярной сети в нижневисочной зоне перипапиллярной сетчатки (площадь под ROC-кривой 0,94, p<0,0001) и объему фокальных потерь ГКК (площадь под ROC-кривой 0,92, p<0,001).
ЗАКЛЮЧЕНИЕ. Полученные результаты показывают важность измерения параметров микроциркуляции в ма- кулярной области наряду с ПЭРГ и ПЗВП для ранней диагностики глаукомы. Плотность капиллярной сети в нижневисочной области перипапиллярной сетчатки и объем фокальных потерь ГКК являются важными показателями для мониторинга заболевания. Включение ОКТ-А, ПЭРГ и ПЗВП в диагностику глаукомы может способствовать раннему выявлению и мониторингу заболевания.
Об авторах
Н. И. КурышеваРоссия
д.м.н. — профессор, руководитель консультативно-диагностического отдела
123098, Российская Федерация, Москва, ул. Гамалея, д.15
Е. В. Маслова
Россия
соискатель кафедры офтальмологии
123098, Российская Федерация, Москва, ул. Гамалея, д.15
И. В. Зольникова
Россия
д.м.н., старший научный сотрудник
105062, Российская Федерация, Москва, ул. Садовая-Черногрязская, д. 14/19
А. В. Фомин
Россия
директор по клиническому маркетингу
109147, Российская Федерация, Москва, ул. Марксистская, д. 3
М. Б. Лагутин
Россия
ассистент кафедры
119991, Российская Федерация, Москва, Ленинский проспект, д. 1
Список литературы
1. Hood D.C., Anderson S.C., Wall M., Kardon R.H., Raza A.S. A test of a linear model of glaucomatous structure-function loss reveals sources of variability in retinal nerve fiber and visual field measurement. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2009; 50:4254-4255. https://doi. org/10.1167/iovs.08-2697
2. Ojima T., Tanabe T., Hangai M., Yu.S., Morishita S., Yoshimura N. Measurement of retinal nerve fiber layer thickness and macular volume for glaucoma detection using optical coherence tomography. Japan J Ophthalmol. 2007; 51:197-203. https://doi.org/10.1007/ s10384-006-0433-y
3. Nakatani Y., Higashide T., Ohkubo S., Hisashi T.H., Sugiya K. Evaluation of macular thickness and peripapillary retinal nerve fiber layer thickness for detection of early glaucoma using spectral domain optical coherence tomography. Glaucoma. 2011; 20:252-259. https://doi. org/10.1097/IJG.0b013e3181e079ed
4. Kurysheva N.I., Parshunina O.A., Shatalova E.O., Kiseleva T.N., Lagutin M.B., et al. Value of structural and hemodynamic parameters for the early detection of primary open-angle glaucoma. Curr Eye Res. 2016; 24:1-7. https://doi.org/10.1080/02713683.2016.1184281
5. Hayreh S.S. Blood flow in the optic head and factors that may influence it. Progress in Retinal and Eye Research. 2001; 20(5):595-624. https://doi.org/10.1016/S1350-9462(01)00005-2
6. Grieshaber M.C., Flammer J. Blood flow in glaucoma. Curr Opin Ophthalmol. 2005; 16:79-83. https://doi.org/10.1136/bjo.2006.103010
7. Kurysheva N.I., Kiseleva T.N., Hodak N.A. The study of bioelectricactivity and regional hemodynamics in glaucoma. Klinicheskaya oftalmologiya. 2012; 3:91-94. https://doi.org/10.1371/journal. pone.0201599
8. Flammer J., Orgul S. Optic nerve blood-flow abnormalities in glaucoma. Progress in Retinal and Eye Research. 1998; 17:267-289. https:// doi.org/10.21037/qims.2016.03.05
9. Grunwald J.E., Piltz J., Hariprasad S.M., DuPont J. Optic nerve and choroidal circulation in glaucoma. Invest Ophthalmol Vis Sci. 1998; 39:232-233.
10. Tobe L.A., Harris A., Hussain R.M., Eckert G., Huck A., Park J., et al. The role of retrobulbar and retinal circulation on optic nerve head and retinal nerve fiber layer structure in subjects with open-angle glaucoma over an 18-month period. Brit J Ophthalmol. 2005; 99:609-612. http://dx.doi.org/10.1136/bjophthalmol-2014-305780
11. Martinez A., Sanchez M. Predictive value of colour Doppler imaging in a prospective study of visual field progression in primary open-angle glaucoma. Acta Ophthalmol Scand. 2005; 83:716-722. https://doi. org/10.1111/j.1600-0420.2005.00567.x
12. Mokbel T.H., Ghanem A.A. Diagnostic value of color doppler imaging and pattern visual evoked potential in primary open-angle glaucoma. J Clin Exper Ophthalmol/ 20112:127. https://doi.org/10.4172/21559570.1000127
13. Jia Y., Morrison J.C., Tokayer J., Tan O., Lombardi L., Baumann B. et al. Quantitative OCT angiography of optic nerve head blood flow. Biomed Optics Exp. 2012; 3:3127-3137. https://doi.org/10.1364/ BOE.3.003127
14. Jia Y., Wei E., Wang X., Zhang X., Morrison J.C., Parikh M. et al. Optical coherence tomography angiography of optic disc perfusion in glaucoma. Ophthalmology. 2014; 121(7):1322-1332. https://doi.org/10. 1016/j.ophtha.2014.01.021
15. Wang X., Jiang C., Ko T., Kong X., Yu X., Min W. et al. Correlation between optic disc perfusion and glaucomatous severity in subjects with open-angle glaucoma: an optical coherence tomography angiography study. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2015; 253:15571564. https://doi.org/10.1007/s00417- 015-3095-y
16. Liu L., Jia Y., Takusagawa H.L., Morrison J.C., Huang D. Optical coherence tomography angiography of the peripapillary retina in glaucoma. JAMA Ophthalmol. 2015; 133(9):1045-1052. https://doi.org/10. 1001/jamaophthalmol.2015.2225
17. Lee E.J., Lee K.M., Lee S.H., Kim T.W. OCT angiography of the peripapillary retina in primary open-angle glaucoma. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016; 57:6265-6270. https://doi.org/10.1167/iovs.16-20287 18. Kurysheva N.I. Macula in Glaucoma: Vascularity Evaluated by OCT Angiography. Research Journal of Pharmaceutical, Biological and Chemical Sciences. 2016; 7(5):651-662.
18. Levêque P.M. Optic disc vascularization in glaucoma: value of spectral domain optical coherence tomography angiography. Ophthalmol. 2016, Article ID 6956717. https://doi.org/10.1155/2016/6956717
19. Yarmohammadi A., Zangwill L.M., Diniz-Filho A., Suh M.H., Manalastas P.I., Fatehee N. et al. Optical coherence tomography angiography vessel density in healthy, glaucoma suspect, and glaucoma eyes. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016; 57:451-459. https://doi.org/10.1167/ iovs.15-18944
20. Rao H.L., Kadambi S.V., Weinreb R.N., Puttaiah N.K., Pradhan Z.S., Rao D.A. et al. Diagnostic ability of peripapillary vessel density measurements of optical coherence tomography angiography in primary open-angle and angle-closure glaucoma. Br J Ophthalmol. 2017; 101(8):1066-1070. https://doi.org/10.1136/bjophthalmol-2016- 309377
21. Hood D. Improving our understanding, and detection, of glaucomatous damage: An approach based upon optical coherence tomography (OCT). Progress in Retinal and Eye Research. 2017; 57:46-75. doi: 10.1016/j.preteyeres.2016.12.002
22. Hood D.C., Raza A.S., de Moraes C.G.V., Johnson C.A., Liebmann J.M., Ritch R. The nature of macular damage in glaucoma as revealed by averaging optical coherence tomography data. Trans Vis Sci Tech. 2012; 1:1-15. https://doi.org/10.1167/tvst.1.1.3
23. Bowd C., Tafreshi A., Zangwill L.M., Medeiros F.A., Sample P.A., Weinreb R.N. Pattern electroretinogram association with spectral domain-OCT structural measurements in glaucoma. Eye (Lond). 2011; 25(2):224-232. https://doi.org/10.1038/eye.2010.203
24. May J.G., Ralston J.V., Reed J.L., Van Dyk H.J.L. Loss in pattern-elicited electroretinograms in optic nerve dysfunction. Am J Ophthalmol. 1982; 93:418-422. https://doi.org/10.1016/0002-9394(82)90131-3 26. Bobak P., Bodis W.I, Harnois C., Maffei L., Mylin L. Pattern electroretinograms and visual-evoked potentials in glaucoma and multiple sclerosis. Am J Ophthalmol. 1983; 96:72-83. https://doi. org/10.1016/0002-9394(83)90457-9
25. Wanger P., Persson H.E. Pattern-reversal electroretinograms in unilateral glaucoma. Invest Ophthalmol Vis Sci. 1983; 24:749-753. https:// doi.org/10.1007/978-94-009-7275-9_41
26. Bach M., Hiss P., Ro êver J. Check-size specific changes of pattern electroretinogram in subjects with early open-angle glaucoma. Doc Ophthalmol. 1988; 69:315-322.
27. Parisi V., Miglior S., Manni G., Centofanti M., Bucci M.G.. Clinical ability of pattern electroretinograms and visual evoked potentials in detecting visual dysfunction in ocular hypertension and glaucoma. Ophthalmology. 2016; 113:216-228. https://doi.org/10.1016/j.ophtha.2005.10.044
28. Rejdak R., Toczolowski J., Kurkowski J., Kaminski M.L., Rejdak K., Stelmasiak Z. et al. Oral citicoline treatment improves visual pathway function in glaucoma. Med Sci Monit. 2003; 9:124-128.
29. Tong Y., Wang P., Xia Z., Xia X., Xu X. Color pattern reversal visual evoked potentials in primary open angle and angle closure glaucoma. Zhong Nan Da Xue Xue Bao Yi Xue Ban. 2009; 34:771-775.
30. Mills R.P., Budenz D.L., Lee P.P., Noecker R.J., Walt J.G., Evans S.J. et al. Categorizing the stage of glaucoma from pre-diagnosis to endstage disease. Am J Ophthalmol. 2006; 141:24-30. https://doi. org/10. 1016/j.ajo.2005.07.044
31. Chang E., Goldberg J. Glaucoma 2.0: Neuroprotection, Neuroregeneration, Neuroenhancement. Ophthalmology. 2012; 119(5):979-986. https://doi.org/10.1016/j.ophtha.2011.11.003
32. Headache Classification Committee of the International Headache Society. Classification and diagnostic criteria for headache disorders, cranial neuralgias and facial pain. Cephalalgia. 1988; 8(1):96. https://doi.org/10.1177/0333102417738202
33. Garway-Heath D.F., Poinoosawmy D., Fitzke F.W., Hitchings R.A. Mapping the visual field to the optic disc in normal tension glaucoma eyes. Ophthalmology. 2000; 107(10):1809-1815. https://doi. org/10.1016/S0161-6420(00)00284-0
34. Odom J.V., Bach M., Brigell M., Holder G.E., McCulloch D.L.L., Mizota A. et al. ISCEV standard for clinical visual evoked potentials. Doc Ophthalmol. 2016; 133(1):1-9. https://doi.org/10.1007/s10633-016- 9553-y
35. Bach M., Brigell M.G., Hawlina M., Holder G.E., Johnson M.A., McCulloch D.L. et al. ISCEV standard for clinical pattern electroretinography (PERG) – 2012 update. Doc Ophthalmol. 2013; 126:1-7. https://doi.org/ 10.1007/s10633-012-9353
36. Ventura L.M., Porciatti V. Restoration of retinal ganglion cell function in early glaucoma after intraocular pressure reduction: a pilot study. Ophthalmology. 2005; 112(1):20-27. https://doi.org/10.1016/j. ophtha.2004.09.002
37. Bach M., Hoffmann M.B. Update on the pattern electroretinogram in glaucoma. Optom Vis Sci. 2008; 85:386-395. https://doi. org/10.1097/OPX.0b013e318177ebf3
38. Bach M., Poloschek C.M. Electrophysiology and glaucoma: current status and future challenges. Cell Tissue Res. 2013; 353:287-296. https://doi.org/10.1007/s00441-013-1598-6
39. Bach M., Ramharter-Sereinig A. Pattern electroretinogram to detect glaucoma: comparing the PERGLA and the PERG Ratio protocols. Doc Ophthalmol. 2013; 127:227-238. https://doi.org/10.1007/ s10633- 013-9412-z
40. Porciatti V. Electrophysiological assessment of retinal ganglion cell function. Exp Eye Res. 2015; 141:164-170. https://doi.org/10.1016/j. exer.2015.05.008
41. Bode S.F., Jehle T., Bach M. Pattern electroretinogram in glaucoma suspects: new findings from a longitudinal study. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2011; 52:4300-4306. https://doi.org/10.1167/iovs.10-6381 44. Porciatti V., Bosse B., Parekh P.K., Shuf O.A., Feuer W.J., Venture L.M. Adaptation of the Steady-state PERG in early glaucoma. J Glaucoma. 2014; 23(8):494-500. https://doi.org/10.1097/IJG. 0b013e318285fd95
42. Pfeiffer N., Tillmon B., Bach M. Predictive value of the pattern electroretinogram in high risk ocular hypertension. Invest Ophthalmol Vis Sci. 1993; 34:1710-1715
43. He Z.J. The qualitative and quantitative diagnostic significance of P-VEP in the evaluation of glaucomatous visual function damage. Zhonghua Yan KeZaZhi. 1991; 27(1):25-29.
44. Holder G.E. Pattern electroretinography (PERG) and an integrated approach to visual pathway diagnosis. Prog Retin Eye Res. 2001; 20:531-561. https://doi.org/10.1016/S1350-9462(00)00030-6
45. Viswanathan S., Frishman L.J., Robson J.G. The uniform field and pattern ERG in macaques with experimental glaucoma: removal of spiking activity. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2000; 41:2797-2810.
46. Luo X., Frishman L. Retinal pathway origins of the pattern electroretinogram (PERG). Invest Ophthalmol Vis Sci. 2011; 52(12):8571-8584. https://doi.org/10.1167/iovs.11-8376
47. Xu H., Yu J., Kong X., Sun X., Jiang C. Macular microvasculature alterations in subjects with primary open-angle glaucoma. Medicine (Baltimore). 2016; 95(33):e434. https://doi.org/10.1097/ MD.0000000000004341
48. Kurysheva N.I., Maslova E.V., Trubilina A.V., Fomin A.V., Likhvantseva V.G., Lagutin M.B. OCT angiography and color doppler imaging in glaucoma diagnostics. J Pharm Sci Res. 2017; 9(5):527-536.
49. Chihara E., Dimitrova G., Amano H., Chihara T. Discriminatory power of superficial vessel density and prelaminar vascular flow index in eyes with glaucoma and ocular hypertension and normal eyes. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2017; 58:690-697. https://doi. org/10.1167/iovs.16-20709
50. Yu D.Y., Cringle S.J. Oxygen distribution and consumption within the retina in vascularised and avascular retinas and in animal models of retinal disease. Prog Retin Eye Res. 2001; 20:175-208. https://doi. org/10.1016/S1350-9462(00)00027-6
51. Takusagawa H.L., Liu L., Ma K., Jia Y., Zhang M., Gao S., et al. Projection-resolved optical coherence angiography of macular retinal circulation in glaucoma. Ophthalmology. 2017; 124(11):1589-1599. doi: 10.1016/j.ophtha.2017.06.002
52. Rao H.L., Pradhan Z.S., Weinreb R.N., Reddy H.B., Riyazuddin M., Dasari S. et al. Regional comparisons of optical coherence tomography angiography vessel density in primary open-angle glaucoma. Am J Ophthalmol. 2016; 171:75-83. https://doi.org/10.1016/j. ajo.2016.08.030
53. Hollo G. Influence of large intraocular pressure reduction on peripapillary OCT vessel density in ocular hypertensive and glaucoma eyes. J Glaucoma. 2017; 26:7-10. https://doi.org/10.1097/ IJG.0000000000000527
54. Scripsema N.K., Garcia P.M., Bavier R.D., Chui T.Y., Krawitz B.D., Mo S., et al. Optical coherence tomography angiography analysis of perfused peripapillary capillaries in primary open-angle glaucoma and normal — tension glaucoma. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016; 57:611620. https://doi.org/10.1167/iovs.15-18783
55. Bowd C., Zangwill L.M., Berry C.C., Blumenthal E.Z., Vasile C., Snachez-Galeana C. et al. Detecting early glaucoma by assessment of retinal nerve fiber layer thickness and visual function. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2001; 42:1993-2003.
56. Quigley H.A., Addicks E.M., Green W.R., Maumenee A.E. Optic nerve damage in human glaucoma. II. The site of injury and susceptibility to damage. Arch Ophthalmol Chic. 1981; 99:635-649. https://doi. org/10.1001/archopht.1981.03930010635009
57. Pechauer A.D., Jia Y., Liu L., Gao S., Jiang C., Huang D. Optical coherence tomography angiography of peripapillary retinal blood flow response to hyperoxia. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2015; 56:3287-3291. https://doi.org/10.1167/iovs.15-16655
58. Falsini B., Colotto A., Porciatti V., Bolzani R., Porrello G., Giudiceandrea A. Follow-up study with pattern ERG in ocular hypertension and glaucoma subjects under timolol maleate treatment. Clin Vis Sci. 1992; 7:341-347.
59. Ventura L., Porciatti V., Ishida K., Feuer W.J., Parrish R.K. Pattern electroretinogram abnormality and glaucoma. Ophthalmology. 2005; 1:20-27. https://doi.org/10.1016/j.ophtha.2004.07.018
60. Papst N., Bopp M., Schnaudigel O. The pattern evoked electroretinogram associated with elevated intraocular pressure. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 1984; 222:34-37. https://doi.org/10.1007/ BF02133775
61. Nesher R., Trick G.L., Kass M.A., Gordon M.O. Steady-state pattern electroretinogram following long term unilateral administration of timolol to ocular hypertensive subjects. Doc Ophthalmol. 1990; 75:101-109. https://doi.org/10.1007/BF00146546
62. Colotto A., Salgarello T., Giudiceandrea A., De Luca L.A., Coppe A., Buzzonetti L. et al. Pattern electroretinogram in treated ocular hypertension: a cross-sectional study after timolol maleate the- rapy. Ophthalmic Res. 1995; 27:168-177. https://doi.org/10.1159/ 000267663
63. Banitt M., Ventura L., Feuer W.J., Savatovsky E., Luna G., Shif O. et al. Progressive loss of retinal ganglion cell function precedes structural loss by several years in glaucoma suspects. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2013; 54:2346-2352. https://doi.org/10.1167/iovs.12-11026
64. Kremmer S., Tolksdorf-Kremmer A., Stodtmeister R.. Simultaneous registration of VECP and pattern ERG during artificially raised intraocular pressure. Ophthalmologica. 1995; 209(5):233-241 https://doi. org/10.1159/000310622
65. Bowd C., Tafreshi A., Zangwill L.M., Medeiros F.A., Sample P.A., Weinreb R.N. Pattern electroretinogram association with spectral domainOCT structural measurements in glaucoma. 2011; 25:224. https:// doi.org/10.1038/eye.2010.203 Поступила / Received / 18.07.2019
Рецензия
Для цитирования:
Курышева Н.И., Маслова Е.В., Зольникова И.В., Фомин А.В., Лагутин М.Б. Сравнительное исследование структурных, функциональных и микроциркуляторных параметров в диагностике глаукомы. Национальный журнал Глаукома. 2019;18(4):15-34. https://doi.org/10.25700/NJG.2019.04.02
For citation:
Kurysheva N.I., Maslova E.V., Zolnikova I.V., Fomin A.V., Lagutin M.B. A comparative study of structural, functional and circulatory parameters in glaucoma diagnostics. National Journal glaucoma. 2019;18(4):15-34. (In Russ.) https://doi.org/10.25700/NJG.2019.04.02